GEPASSIONEERDE FOKKERS
BLIJVEN LEREN.

Koolhydraten voor honden

Archiefdocument IAMS COMPANY

Iams is sinds 1999 een gedeponeerd handelsmerk van The Procter & Gamble Company. Dit is een archiefdocument dat in het verleden is gebruikt door Iams Pet Food of voor Iams Pet Food-producten. Alle vermeldingen in dit document dienen te worden geplaatst in de context van de tijd en geografische locatie van het eerste gebruik, aangezien de omstandigheden en producten in de tussentijd mogelijk zijn veranderd. Producten en bijbehorende gegevens zijn uitsluitend van toepassing op de VS. Deze documenten mogen uitsluitend worden gebruikt met toestemming van P&G.

DE KOOLHYDRAATPUZZEL: WAT HEEFT MIJN HOND ERAAN?

Sean M. Murray, PhD
Gregory D. Sunvold, PhD
Research and Development Division
The Iams Company, Lewisburg, Ohio USA
Presented at the Iams Breeder' Symposium, 2002 - 2003 Edition

INLEIDING

Koolhydraten vormen de grootste groep organische bestanddelen in de natuur, voornamelijk als onderdeel van plantmateriaal. Planten vangen de energie uit zonnestralen op en slaan die op als koolhydraten. Deze planten en de granen die ze voortbrengen worden vervolgens gebruikt als hoofdbestanddelen bij de samenstelling van hondenvoeding. In vergelijking met andere belangrijke ingrediënten die eiwitten en vetten leveren, worden koolhydraten over het algemeen gezien als het minst belangrijk en vaak beschouwd als "vulingrediënt". Koolhydraten zorgen echter niet alleen voor "massa" in de voeding maar vormen ook een uitstekende bron van metaboliseerbare energie voor honden. Voor de puzzel rond het gebruik van koolhydraten in hondenvoeding moeten we dus weten hoe de verschillende koolhydraatbronnen de bloedsuikerspiegel beïnvloeden (geven ze snelle of duurzame energie) en hoe ze de meest gunstige bloedsuikerspiegelreacties teweegbrengen bij honden in verschillende levensfasen en met verschillende levensstijlen.

CLASSIFICATIE VAN KOOLHYDRATEN

Koolhydraten worden ingedeeld in twee categorieën: enkelvoudige en complexe koolhydraten. Naar enkelvoudige koolhydraten wordt vaak verwezen als "enkelvoudige suikers" omdat ze zijn samengesteld uit een of twee suikermoleculen. Deze suikers hoeven nagenoeg niet door de spijsvertering te worden afgebroken en worden rechtstreeks opgenomen vanuit de dunne darm. Enkele voorbeelden hiervan zijn fructose (fruitsuiker), sucrose (tafelsuiker) en lactose (melksuiker). Complexe koolhydraten bestaan ook uit de enkelvoudige suikers, maar zijn aan elkaar geregen tot veel langere en complexere ketens die verder moeten worden afgebroken door darmenzymen voordat ze kunnen worden opgenomen en door de hond kunnen worden gebruikt. Enkele voorbeelden van complexe koolhydraten zijn zetmeel zoals volkoren granen en aardappelen.

WAT IS ZETMEEL?

Zetmeel is niets anders dan de meervoudig gekoppelde glucoseketens die planten hebben samengepakt en kunnen opslaan als energie voor de groei en de productie van zaden, zoals granen. Voedingsdeskundigen weten al jaren dat zetmeel, om precies te zijn de glucose die in deze granen wordt opgeslagen, een zeer toegankelijke bron van energie is voor honden. Gegevens over honden die koolhydraten kregen, dateren al van rond 1770 toen ze als hoofdvoedsel voornamelijk groenten kregen.¹ Vandaag de dag bevat hondenvoer zetmeel uit voornamelijk granen die worden verwerkt met behulp van extrusietechnologie.

Zetmeel is overvloedig aanwezig in de zaden van granen en knollen (aardappels) en vertegenwoordigt zo'n 70–80% van de droge stof in graan. Het speelt een belangrijke rol (afbeelding 1) in de voedingswaarde van hondenvoeding omdat het de primaire bron van energie is voor vele lichaamsfuncties en nodig is voor de synthese en stofwisseling van andere voedingsstoffen. De hersenen gebruiken glucose uit zetmeel bijvoorbeeld als enige vorm van brandstof en rode bloedcellen gebruiken het om goed te kunnen blijven functioneren. Bovendien biedt zetmeel niet alleen een uitstekende bron van metaboliseerbare energie voor het dier, maar beïnvloed het ook de manier waarop producten worden geproduceerd door de juiste expansie en cohesie van voedingsingrediënten om brokjes en voeding met verschillende texturen te vormen.

ZETMEEL OMZETTEN IN GLUCOSE

Gemiddeld 30 tot 60% van de calorieën in voeding die in de handel verkrijgbaar is, zijn afkomstig van voedingszetmeel. Hoewel er verschillende zetmeelbronnen kunnen worden gebruikt bij de samenstelling van hondenvoeding, zijn niet alle zetmeelbronnen vergelijkbaar. In het algemeen moeten alle zetmeelsoorten verder worden afgebroken tot hun basisbouwsteen: glucose. Sommige zetmeelbronnen bevatten echter complexere koolhydraten dan andere en bevatten, in feite, meer mogelijk beschikbare glucose. Voor sommige zetmeelbronnen kan ook extra tijd voor de vertering nodig zijn of kunnen specifieke enzymen in het spijsverteringsproces nodig zijn om de glucose beschikbaar te maken. Het vermogen om dit te doen wordt bereikt door middel van een proces waarbij spijsverteringsenzymen de chemische verbindingen die de vele glucosemoleculen ooit met elkaar tot zetmeel verbonden, verbreken.

Bij honden zijn de alfa-amylasen de hoofdenzymen die verantwoordelijk zijn voor de afbraak van zetmeel. Deze enzymen worden afgescheiden in het speeksel en door de alvleesklier, hechten zich aan de grote zetmeelmoleculen en breken het zetmeel verder op in eenvoudigere suikers. Uiteindelijk leidt het proces tot de productie van glucose die wordt gebruikt als de belangrijkste brandstof voor alle cellen in het lichaam van de hond. Er zijn diverse andere spijsverteringsenzymen die belangrijk, of soms zelfs specifiek zijn voor de omzetting van vele andere koolhydraten bij de hond. Deze enzymen zijn ook van cruciaal belang voor het proces waarbij glucose wordt afgeleid van vele andere enkelvoudige en complexe koolhydraten vanaf het moment dat uw hond opgroeit van puppy tot een geliefde oude metgezel.

HET BELANG VAN GLUCOSE

Het omzetten van zetmeel in glucose is belangrijk omdat glucose het belangrijkste eindproduct van zetmeelafbraak is en bovendien de primaire brandstof is voor de lichaamscellen. Glucose wordt gemakkelijk opgenomen in de dunne darm, wordt via de bloedvaten getransporteerd en circuleert in de bloedstroom om weefsels van de benodigde brandstof te voorzien. De snelheid van de zetmeelafbraak en -opname zorgt rechtstreeks voor de stijging van de bloedsuikerspiegel direct na een maaltijd. De keuze voor de juiste zetmeelbron zal dus een wezenlijke invloed hebben op de bloedsuikerspiegel van de hond.

HET BELANG VAN INSULINE

Insuline is een hormoon dat door de alvleesklier wordt afgescheiden als reactie op een verhoogd glucosegehalte in het bloed. De omvang van de insulinerespons staat direct in verhouding tot het glucosegehalte dat in de bloedstroom aanwezig is. Hoe meer glucose er dus in het bloed aanwezig is, hoe groter de hoeveelheid insuline die wordt afgegeven. Insuline bevordert de efficiënte opslag en een efficiënt gebruik van glucosemoleculen door hun transport door celmembranen te reguleren. Insuline fungeert als de sleutel die de cel ontgrendelt en glucose naar binnen laat om te worden verbrand (afbeelding 2). Net als in het geval van glucose wordt het insulinegehalte na een maaltijd bij een hond daarom sterk beïnvloed door de afbraak en opname van het zetmeel in de voeding.

GLUCOSE- EN INSULINERESPONS NA DE MAALTIJD

Het belang van de glucose- en insulinerespons na de maaltijd op verschillende koolhydraatbronnen krijgt steeds meer aandacht. Bij honden kan het vermogen van het lichaam om de glucose te reguleren in een aantal levensfasen of omstandigheden verslechteren. Diabetes, obesitas, dracht en veroudering zijn voorbeelden van dergelijke levensfasen en omstandigheden.

Een van de grootste punten van bezorgdheid bij huisdieren met overgewicht is een abnormale glucosehuishouding omdat obesitas en een slechte glucosehuishouding sterk met elkaar in verband staan. Dieren met een verstoorde glucosehuishouding hebben moeite met het opslaan van bloedglucose en het glucosegehalte blijft gedurende langere perioden hoger dan bij gezonde dieren. Om die situatie bij deze dieren sneller te normaliseren, moet voeding worden geprobeerd die de glucoserespons na een maaltijd tot een minimum beperkt.

Oorspronkelijk werd verondersteld dat complexe koolhydraten (zetmeel) lagere glucoseschommelingen tot gevolg zouden hebben omdat deze langzamer worden afgebroken dan enkelvoudige koolhydraten.² Een aantal onderzoeken waarbij de glucose- en insulinerespons na de maaltijd op enkelvoudige en complexe koolhydraten werden onderzocht, heeft deze aanname tegengesproken.^2-6 In bepaalde gevallen kunnen complexe koolhydraten bijvoorbeeld vergelijkbare bloedsuiker- en insulineresponsen teweegbrengen als enkelvoudige koolhydraten.^3,4,6 Na een maaltijd lijken schommelingen in de bloedsuikerspiegel te worden gereguleerd door verschillende factoren in de voeding, zoals de chemische samenstelling van koolhydraten,^7,8 eiwit, vet,⁹ voedingsvezels¹⁰ en het type vertering.¹¹

Bij mensen zijn de verschillende zetmeelbronnen comparatief gerangschikt op basis van hun bloedsuikerrespons.^12,13 Voor de hieruit voortgekomen "glycemische index" werd witbrood gebruikt als norm en werden alle andere voedingsmiddelen dienovereenkomstig gerangschikt.¹⁴ Deze inspanningen hebben geresulteerd in de publicatie van een internationale tabel met de glycemische index voor honderden verschillende voedingsmiddelen. De glycemische index en het koolhydraatgehalte in de voeding zijn gebruikt om circa 90% van de redenen voor verschillen in glucose- en insulineresponsen op een maaltijd te verklaren.¹⁵ Deze beoordeling van de invloed van een zetmeelsoort op de bloedsuikerspiegel en insuline is belangrijk voor de bepaling van de invloed ervan op de glucoserespons. Een dergelijke glycemische index is niet ontwikkeld voor dieren.

IS DE BRON VAN HET ZETMEEL VAN BELANG?

De bron van het zetmeel is op klinisch relevante wijze van invloed op de bloedsuikerrespons. De consumptie van een dieet waarin hele sorghum is verwerkt, verlaagt het piekniveau van glucose in het plasma en het percentage van de glycemische respons bij diabetici bijvoorbeeld aanzienlijk in vergelijking met de consumptie van voeding met sorghum, graan en rijst zonder vlies.¹⁶ Bij mensen had gerst de laagste glycemische index in vergelijking met andere zetmeelbronnen zoals maïs, graan, rijst en gierst.¹² Deze bevindingen suggereren dat de zetmeelbron van invloed is op de glucose- en insulinerespons op voeding bij dieren met een enkele maag en mensen.

ONDERZOEK NAAR DE BRON VAN ZETMEEL IN HondenVOEDING

The Iams Company erkende dat koolhydraten een belangrijk onderdeel zijn van de dagelijkse voeding voor honden en ontwikkelde een onderzoek om de bloedsuikerrespons van voeding met maïs, graan, gerst, rijst of sorghum als hoofdenergiebron bij 30 klinisch normale, volwassen honden met een stabiel gewicht te beoordelen. De honden werden afzonderlijk ondergebracht volgens goedgekeurde richtlijnen van de Amerikaanse wet op de dierenbescherming. Alle procedures werden gecontroleerd en goedgekeurd door de Amerikaanse Institutional Animal Care and Use Committee en de honden werden humaan en ethisch behandeld gedurende de gehele onderzoeksperiode.

Elke testperiode duurde minimaal 2 weken en aan het einde van elke testperiode werd een bloedsuikerresponstest uitgevoerd. Tijdens het eerste onderzoek werden de honden willekeurig in 1 van 5 behandelingsgroepen van elk 6 dieren geplaatst. Voor de tweede periode werden de honden opnieuw willekeurig ingedeeld en kregen ze een ander experimenteel dieet toegewezen. Direct na de afname van 2 referentiebloedmonsters ongeveer 10 minuten na elkaar kregen de honden een hoeveelheid voedsel op basis van hun lichaamsgewicht en kregen ze maximaal 15 minuten om de experimentele voeding op te eten. Tijdstip 0 kwam overeen met het einde van de voedselopname. De bloedmonsters werden 10, 20, 30, 45, 60, 120, 180 en 240 minuten nadat het voedsel was geconsumeerd afgenomen. Het geëxtraheerde plasma werd geanalyseerd op glucose en insuline.

Tijdens de stabilisatieperiode kregen de honden hun respectieve standaardvoeding te eten. De dagelijkse voedselopname werd gedurende deze periode voor elk dier aangepast om het lichaamsgewicht te stabiliseren. De vijf experimentele diëten werden zodanig samengesteld dat ze een vergelijkbare hoeveelheid zetmeel bevatten, zodat de bloedsuikerrespons niet werd beïnvloed door verschillen in koolhydraatinname. Ook de beoordeling van de koolhydraatbronnen in een compleet dieet was een punt van overweging. Teneinde dit te bereiken, moesten de eiwitgehaltes aanzienlijk variëren terwijl de vetgehaltes op vergelijkbaar niveau bleven. De concentraties van de volgende voedingsstoffen waren consistent in alle diëten: 32% eiwit, 10% vet en 30% zetmeel.

De verschillende granen die werden gebruikt, waren maïs, graan, gerst, rijst en sorghum. De experimentele diëten werden op vergelijkbare wijze verwerkt waarbij elke zetmeelbron bestond uit volkorengranen zonder vlies. Supplementatie met spoorelementen werd over de verschillende diëten constant gehouden omdat van bepaalde vitamines^17,18 en mineralen^19,20 is aangetoond dat deze tekenen van de glycemische status veranderen. De afzonderlijke dagelijkse hoeveelheden voeding werden gebaseerd op de inname tijdens de stabilisatieperiode. De glucose- en insulinegehaltes werden geanalyseerd volgens door voedingsdeskundigen geaccepteerde standaardlaboratoriummethoden.²¹ De resultaten van de glucose- en insuline-analyses van de twee referentiebloedmonsters werden gemiddeld en gerapporteerd als één referentiewaarde (ook AUC (Area Under the Curve - oppervlakte onder de kromme) genoemd).

ONDERZOEKSRESULTATEN

De resultaten van het onderzoek zijn samengevat in tabel 1. Het rijstdieet leverde 20 tot 180 minuten na het eten hogere glucosegehaltes en tevens het hoogste gemiddelde glucosegehalte en de hoogste glucosepiek na de maaltijd op (afbeelding 3). Het sorghumdieet leverde aanzienlijk lagere glucosegehaltes in het plasma na de maaltijd op dan de andere diëten in de 20 tot 60 minuten na het eten en de glucosegehaltes namen over de resterende tijdstippen geleidelijk toe. Het sorghumdieet resulteerde ook in de laagste gemiddelde glucosegehaltes (afbeelding 3). De glucoserespons op maïs, graan en gerst lag tussen die van sorghum en rijst in, waarbij maïs de laagste glucoserespons van de drie diëten leek op te leveren. Het rijstdieet leverde 45 en 60 minuten na het eten een aanzienlijke toename van het insulinegehalte in het bloed op, boven alle andere experimentele diëten. Het rijstdieet resulteerde bovendien in een hoger gemiddeld insulinegehalte en een hogere insulinepiek (afbeelding 4).

Rijst

• Hogere glucosegehaltes
• Hoogste gemiddelde glucosegehalte
• Hoogste piek na maaltijd
• Toename van insulinegehalte in bloed
• Hoger gemiddeld insulinegehalte
• Hogere insulinepiek

• Voeding op basis van rijst zorgt voor een toename in de bloedsuikerrespons na een maaltijd en resulteert in een aanzienlijk hogere glucose- en insulinerespons na de maaltijd.
• Bij verstandig gebruik kan rijst doeltreffend zijn in diëten die specifiek worden samengesteld om een combinatie van snelle en langdurige energie te leveren voor prestatiehonden.
• Rijst moet niet worden gebruikt als de hoofdbron van koolhydraten in een dieet dat is ontwikkeld voor dieren met een verstoorde glucoseregeling, zoals diabetes en obesitas.

Sorghum

• Lagere glucosegehaltes in het plasma na maaltijd
• Geleidelijk verhoogde glucosegehaltes
• Laagste gemiddelde glucosegehalte
• Tussenliggende insulinerespons

• Diëten met sorghum leveren de laagste glucoserespons na de maaltijd op
• Voedingsadviezen voor het verbeteren van de glucoseregeling bij honden moeten sorghum bevatten.

Maïs

• Tussenliggende glucoserespons vs. rijst
• Tussenliggende insulinerespons vs. rijst
• Lagere glucoserespons vs. graan en gerst

• Maïs gebruikt in combinatie met sorghum, gerst of beide is bevorderlijk voor een gelijkmatigere glycerinerespons.

Graan

• Tussenliggende glucoserespons vs. rijst
• Tussenliggende insulinerespons vs. rijst

• Graan is minder effectief in het nivelleren van glucose dan maïs.
• Kan samen met de juiste hoeveelheden sorghum en gerst worden gebruikt als secundaire zetmeelbron.

Gerst

• Tussenliggende glucoserespons
• Laagste insulinegehaltes in plasma
• Laagste insulinerespons

• Gerst leverde de laagste insulinerespons na de maaltijd op.
• Voedingsadviezen voor het verbeteren van de glycerineregeling (glucose en insuline) bij honden moeten gerst bevatten.

Gecombineerde koolhydraatbronnen

• Maïs
• Rijst
• Sorghum

In het geval van extreme energiebehoeften kan een combinatie van maïs, rijst en graansorghum zeer actieve/atletische honden voorzien van snel beschikbare energie voor zware inspanning en ze tegelijkertijd helpen een goed lichaamsgewicht en een goede conditie te onderhouden onder ongunstige omstandigheden.

20 tot 240 minuten na het eten resulteerde het gerstdieet daarentegen in de laagste insulinegehaltes in plasma en de laagste insulinerespons. De diëten met maïs, graan en sorghum leverden voor de meeste insulineresponscriteria over het geheel genomen gemiddelde resultaten op.

CONCLUSIES VAN HET ONDERZOEK

Dit onderzoek heeft aangetoond dat het rijstdieet een verhoogde bloedsuikerrespons na een maaltijd veroorzaakte en resulteerde in een aanzienlijk hogere glucose- en insulinerespons na de maaltijd. Sorghum zorgde over het algemeen voor de laagste glucoserespons na de maaltijd terwijl gerst de laagste insulinerespons na de maaltijd veroorzaakte. Deze bevindingen suggereren dat de bron van het zetmeel bij de hond van invloed is op de glucose- en insulinerespons na een maaltijd.

VOEDINGSADVIEZEN

Dus wat hebben uw honden hier nu eigenlijk aan? Dat is eenvoudig. Dieetvoeding van Eukanuba® en Iams® bevat de juiste soorten koolhydraten, die uw hond helpen optimale bloedsuiker- en insulinegehaltes te bereiken. Het koolhydraatonderzoek van Iams heeft aangetoond dat sommige producten het beste kunnen worden samengesteld met een combinatie van koolhydraatbronnen om tegemoet te komen aan de speciale voedingsbehoeften van uw hond tijdens specifieke levensfasen en -stijlen. Iams maakt gebruik van koolhydraatbronnen zoals graansorghum, maïs en gerst, die allemaal goed verteerbaar zijn. Dit houdt in dat het lichaam van uw hond van elk van deze bestanddelen een groot percentage omzet in energie. Wat uniek is aan de koolhydraatbronnen die in hondenvoeding van Eukanuba® en Iams® worden gebruikt, is de langzame afbraak ervan, die gematigde, stabiele glucose- en insulinegehaltes na een maaltijd tot gevolg hebben. Door het gehalte glucose in het bloed tot een minimum te beperken, leveren diëten met een dergelijke combinatie duurzame energie.

Voedingsadviezen voor het verbeteren van de glucosehuishouding van uw hond moeten daarom voeding met graansorghum, maïs en gerst bevatten. Merk op dat in het geval van extreme energiebehoeften een combinatie van snel beschikbare koolhydraatbronnen (maïs, rijst, graansorghum) zeer actieve/atletische honden kan voorzien van snel beschikbare energie voor zware inspanning en ze tegelijkertijd helpen een goed lichaamsgewicht en een goede conditie te behouden onder ongunstige omstandigheden. Rijst als de hoofdbron van koolhydraten in hondenvoeding wordt echter niet aanbevolen voor dieren met een verstoorde glucoseregeling, zoals honden die lijden aan diabetes of obesitas.

Tot slot kunt u, als hondenbezitter, helpen de koolhydraatpuzzel op te lossen door het laatste stukje te leggen: help om de gezondheid en het welzijn van uw hond te verbeteren door hem Eukanuba®- en Iams®-voeding met de juiste koolhydraatbronnen te geven voor een optimale glucosehuishouding.

Eukanuba en Iams zijn geregistreerde handelsmerken van The Iams Company.

REFERENTIES

1. McCay, CM. Nutrition of the dog. Ithaca NY: Comstock Publishing Company, 1949.
2. Jenkins DJA, Wolever TMS, Jenkins Al, Josse RG, Wong GS. The response to carbohydrate foods. Lancet 1984; 388-391.
3. Blaak EE, Saris WHM. Health aspects of various digestible carbohydrates. Nutrition Res 1995; 15:1547-1573.
4. Reavan GM. Effects of differences in and amount and kind of dietary carbohydrate on plasma glucose and insulin responses in man. Am J Clin Nutr 1979; 32:2568-2578.
5. Crapo PA, Insel RDJ, Sperlind M, Kolterman OG. Comparison of serum glucose, insulin, and glucagon responses to different types of complex carbohydrate in noninsulin-dependent diabetic patients. Am J Clin Nutr 1981; 34:184-190.
6. Dunnigan MG, Fyfe T, McKiddie MT, Crosbie SM. The effects of isocaloric exchange of dietary starch and sucrose on glucose tolerance, plasma insulin and serum lipids in man. Clin Sci 1970; 38:1-9.
7. Behall KM, Schofield DJ, Yuhaniak I, Canary J. Diets containing high amylose vs amylopectin starch: Effect on metabolic variables in human subjects. Am J Clin Nutr 1989; 49:337-344.
8. Goddard MS, Young G, Marcus R. The effect of amylose content on insulin and glucose responses to ingested rice. Am J Clin Nutr 1984; 42:495-503.
9. Nguyen P, Dumon H, Buttin P, Martin L, Gouro AS. Composition of meal influences changes in postprandial incremental glucose and insulin in healthy dogs. J Nutr 1994; 2707S-2711S.
10. Nishimune T, Yakushiji T, Sumimoto T, Taguchi S, Konishi Y, Nakahara S, Ichikawa T, Kunita N. Glycemic response and fiber content of some foods. Am J Clin Nutr 1991; 54:414-419.
11. Holste LC, Nelson RW, Feldman EC, Bottoms GD. Effect of dry, soft moist, and canned dog foods on postprandial blood glucose and insulin concentrations in healthy dogs. Am J Vet Res 1989; 50:984-989.
12. Powell KF, Miller JB. International tables of Glycemic index. Am J Clin Nutr 1995; 62:871S-893S.
13. Jenkins DJA, Wolever TMS, Taylor RH, Baker H. Fielden H, Baldwin JM, Bowling AC, Newman HC, Jenkins AL, Goff DV. Glycemic index of foods: A physiological basis for carbohydrate exchange. Am J Clin Nutr 1981; 34:362-366.
14. Jenkins DJA, Wolever TMS, Jenkins AL, Thorne MJ, Lee R. Kalmosky J, Reichert R, Wong GS. The glycaemic index of foods tested in diabetic patients: A new basis for carbohydrate exchange favouring the use of legumes. Diabetologia 1983; 24:257-264.
15. Wolever TMS, Colognesi C. Prediction of glucose and insulin responses of normal subjects after consuming mixed meals varying in energy, protein, fat, carbohydrate and glycemic index. J Nutr 1996; 126:2807-2812.
16. Lakshmi KB, Vimala V. Hypoglycemic effect of selected sorghum recipes. Nutr Res 1996; 16:1651-1658.
17. Ceriello A, Giugliano D, Quatraro A, Donzella C, Dipalo G, Lefebvre PJ. Vitamin E reduction of protein glycosylation in diabetics: New prospect for prevention of diabetic complications. Diabetes Care 1991; 14:68-72.
18. Jain SK, McVie R, Jaramillo JJ, Palmer M, Smith T. Effect of modest vitamin E supplementation on blood glycated hemoglobin and triglyceride levels and red cell indices in type 1 diabetic patients. J Amer Coll Nutr 1996; 15:458-461.
19. Burn J-F, Guintrant-Hugret R,Fons C, Carvajal J, Fedou C, Fussellier M, Bardet L, Orsetti A. Effects of oral zinc gluconate on glucose effectiveness and insulin sensitivity in humans. Biol Trace Element Res 1995; 47:385-391.
20. Thompson KH, Godin DV, Micronutrients and antioxidants in the progression of diabetes. Nutr Res 1995; 15:1377-1410. 21. SAS User's guide: Statistics. Cary NC: SAS Institute Inc, 1989.